Олег Евгеньевич Меньшиков родился 8 ноября 1960 года, на юге московской области, в городе Серпухове. После окончания средней школы, в 1977 году поступил в Московское театральное училище имени Щепкина.
В 1980 году он снялся в фильме Сурена Шахбазяна «Жду и надеюсь», который стал дебютным в карьере артиста. В картинах «Родня» и «Полеты во сне и наяву», которые последовали за его первым фильмом, Олег сыграл эпизодические, но яркие роли, обратив на себя внимание.
Успех пришел к Меньшикову в 1982 году, когда по приглашению Михаила Козакова он сыграл роль Костика в фильме «Покровские ворота», вошедшем в золотую коллекцию советского и российского кино. Веселый, остроумный и эрудированный Костик, которого сыграл Олег Меньшиков, так полюбился зрителю, что очень долго его воспринимали в этом образе.
После «Покровских ворот» Меньшиков сыграл несколько разноплановых ролей в фильмах «Капитан Фракасс», «Володя большой, Володя маленький», «Мой любимый клоун», «Моонзунд» и других картинах.
Начиная с 1981 года, Меньшиков служит сначала в Малом театре, а затем в театре им. Ермоловой, где играет заметные роли в известных постановках. Воинскую обязанность Олег отбывает в театре Советской Армии. Его театральные роли были отмечены критиками, полюбились зрителю и принесли Меньшикову множество наград.
Не покидая театр, Меньшиков продолжает играть в кино, снявшись в 1994 году у Никиты Михалкова в знаменитой картине «Утомленные солнцем», ставшей лауреатом премии «Оскар». В 1996 году Олег Меньшиков играет в фильме Сергея Бодрова-старшего «Кавказский пленник», которая также получает несколько наград. В 1998 году он вновь играет у Михалкова a фильме «Сибирский цирюльник», где его партнершей по фильму становится Джулия Ормонд.
После этого Меньшиков снимается еще в нескольких фильмах, продолжая играть в театре и не переставая время от времени получать различные награды, в числе которых и звание Народного артиста России. От съемок в Голливуде Меньшиков неоднократно отказывался, за что и получил прозвище «Русский, который не приезжает».