Несомненный талант девочки проявился с раннего детства. С 4 лет Дакота начала посещать театральную студию, сотрудники которой, заметив способности ребенка, посоветовали ее родителям нанять для дочери агента. Семья не пожалела денег на поездку в Лос-Анджелес, где симпатичная девочка сначала снялась в рекламе стирального порошка «Тайд», а потом получила свою первую значимую роль в молодежной комедии «Мартовские коты», с легкостью обойдя на кастинге других претенденток.
Появление на экране талантливой девочки было замечено в Голливуде, и на Дакоту посыпались предложения, причем многие из них касались серьезных драматических ролей. В 2001 году Дакота Фэннинг весьма успешно снялась в картине «Я – Сэм», где сыграла дочь душевнобольного отца (Шона Пенна). За эту роль девочка была номинирована на премию американской Гильдии киноактеров и стала самой юной соискательницей за всю историю существования этой награды. Когда Дакота во время церемонии вручения вышла на сцену, выяснилось, что роста номинантки явно не хватает, чтобы дотянуться до микрофона. Ведущему церемонии Орландо Блуму пришлось держать микрофон перед юным дарованием, пока девочка раздавала многочисленные приветы и благодарности.
В 2002 году Дакота Фэннинг снялась в триллере «24 часа», где сыграла роль похищенной у родителей девочки. Далее была совместная работа с Риз Уизерспун в фильме «Стильная штучка», а также роли в сериале «Похищенный» и комедиях «Кот» и «Городские девчонки».
Стоит ли говорить, что красивая и одаренная Дакота Фэннинг была просто нарасхват среди именитых режиссеров. Список партнеров по фильмам юной звезды впечатляет: Дакота снималась с Дэнзелом Вашингтоном в «Гневе», Робертом де Ниро в фильме «Игра в прятки», Куртом Расселом в «Мечтателе», Томом Крузом в «Войне миров».
Чем старше становилась Дакота, тем более серьезными и спорными становились ее роли. В частности, в возрасте 12 лет девочка снялась в картине «Затравленная», по поводу которой в прессе развернулись нешуточные дискуссии – ведь в этом фильме героиня Дакоты подвергается сексуальному насилию.
В 2008-2009 гг подросшая Дакота сыграла в фильмах «Тайная жизнь пчел», «Полет длиной в жизнь» и «Пятое измерение». Еще большую популярность девушке принесла роль в популярной саге «Сумерки».
Первую действительно взрослую роль Дакота Фэннинг получила в фильме «Ранэвэйс», в которой девушка не только сыграла солистку известной рок-группы, но и записала несколько саунд-треков.